Впервые храм в честь просветителя Сибири был освящен в первом здании духовной семинарии (ул. Кирова, 17) 22 октября 1867 г. 23 сентября 1899 г. семинарскую церковь освятили в честь святителя Иннокентия и в новом здании учебного заведения (ул. Красная, 40). В 1918 г. семинария и церковь были закрыты, традиции духовного образования в Пензе надолго прервались. В 2000 г. духовное училище открылось в здании бывшей консистории (Советская пл., 1) – там, где сейчас находится епархиальное управление. В апреле 2002 г. по решению епископа Филарета училище перевели в здание, которое строилось в 1990-х гг. для епархии (пр-д Водопьянова, 44). 21 мая 2002 г. на втором этаже здания владыка Филарет освятил храм во имя святителя Иннокентия Иркутского. В 2002-2005 гг. благочинным храма служил иеромонах Серафим (Домнин), ныне епископ Кузнецкий и Никольский.
6 октября 2010 г. решением Священного Синода училище было преобразовано в семинарию. В сентябре 2011 г. семинария переехала в микрорайон Манчжурия, в здание бывшей кадетской школы №46, построенное еще в 1930-х гг. и переданное епархии в 2010 г. по решению городской думы. Сюда же перенесли из прежнего здания Иннокентьевский храм. 13 сентября 2011 г. первый проректор семинарии игумен Серафим освятил его малым чином.
В декабре 2011 г. храм обрел святыню – ковчежец с частицей мощей свт. Иннокентия Иркутского, привезенный из Сибири. В день памяти святителя, 9 декабря, епископ Вениамин совершил первую архиерейскую службу в перенесенном храме.
Рядом с духовной семинарией планируется построить и храм во имя Иоанна Богослова. В честь этого апостола и евангелиста когда-то была названа домовая церковь при Пензенском духовном училище. Иоанно-Богословский храм сможет принять в качестве прихожан и жителей окрестных улиц.