Церковь перестроена из более старой, возведенной в 1514 году в находившемся здесь Иоанновском "под бором" монастыре зодчим Алевизом Фрязином. Перестройка, произошедшая в 1658 году, полностью изменила храм - от алевизовского здания остался только белокаменный подклет. Поэтому 1658 год обычно и считается годом постройки храма.
В 18 веке основной объем храма подвергся переделке - изменили его завершение. Поэтому в нем можно увидеть смешение стилей: оформление стен соответствует древнерусской архитектуре XVII века (окна с наборными колонками и кокошниками, бегунец, поребрик), а завершение храма (полуглавия, восьмигранный барабан) типично для русского барокко. В 1758-60 гг. выстроена трапезная (также барочная). В 1780 или 1781 году, после разборки старой колокольни была выстроена новая, отдельно стоящая. В ней уже видны черты перехода от барокко к классицизму. В конце XIX века пристроен западный притвор, а в начале XX века - паперть с крыльцом.
Храм обновлялся в 1796 году, в 1896-1904 гг. (в этих работах принимал участие Ф.О. Шехтель), реставрировался в 1970-80-х гг. В советское время был закрыт, занят различными организациями. К началу 1990-х гг. в здании размещался выставочный зал ГИС "Художественное стекло". В начале 1990-х возвращен верующим. Имеет статус Патриаршего подворья наряду с соседним храмом Михаила и Федора, Черниговских чудотворцев, приписным к которому он является.