Деревянный храм на этом месте существовал еще в начале XVI века. Нынешнее здание построено в середине XIX века, включает части прежнего кирпичного храма, относящегося к концу XVII - началу XVIII века. Этот храм, пострадавший в 1812 г., был обновлен в 1815-1817 гг., а в 1836 г. началась его перестройка. Были выстроены новые колокольня и трапезная, а над четвериком возведен крупный классицистический барабан (ранее четверик завершался пятиглавием). Освящение перестроенной церкви произошло 19 сентября 1856 г., причем по желанию благотворителя центральный Спасский престол был переименован в Воскресенский. С этого времени главный престол посвящен в честь Воскресения Словущего, а приделы сохранили прежнее посвящение — свт. Афанасия и Кирилла и свт. Николая.
В 1899 г. происходило обновление храма, причем алтари приделов были выдвинуты вперед, в одну линию с главным. Во время войны 1812 г. в храме несколько дней хранилась чудотворная Смоленская икона Божией Матери, вывезенная из осажденного Смоленска.
Церковь закрыта в 1932 г. Здание занимали различные мелкие предприятия, склады, последним из них был "Электромеханический завод распределительных устройств". В 1970-х гг. храм стал реставрироваться, в нем намечалось открыть концертный зал. Во второй половине 1970-х гг. здание поставлено на государственную охрану.
В 1992 г. храм возвращен верующим. В том же году освящен придел свтт. Афанасия и Кирилла, а в 2003 г. - главный престол Воскресения Словущего.