Единоверческая церковь возвышалась в Херсоне на пересечении улиц Ришельевской (Октябрьской революции) и Эрдельевской (Комсомольской). Вначале на том месте была часовня раскольников, переселившихся в Новороссийский край. Но в 1805 году они заложили первый камень своего нового храма. По плану архитектора Коллерского, утвержденному герцогом де Ришелье, церковь должна была иметь фронтон барочного типа, украшенный медальоном с изображением Распятия, Марии у подножья Креста. Однако при постройке фронтон заменили обыкновенным, треугольным. Купола церкви первоначально были восьмигранными. Купол звонницы имел продолговатую стройную форму. Закончили постройку храма в 1812 году, но, по сравнению с начальным замыслом, он утратил все свои характерные особенности. В конце XIX века подверглись переделке купола.
Продолжительное время церковь являлась старообрядческой, но в 1840-1844 годах по распоряжению Священного Синода ее обратили в единоверческую. Поэтому старообрядцы во главе с богатым помещиком Тропиным (он владел имениями над Днепром, Ингулом, домами в Херсоне) построили для себя новую небольшую церквушку на Кузнечной улице (ныне Подпольная, 22). Основную сумму дал Тропин, он же содержал священника.
После революции Покровская единоверческая церковь какое-то время функционировала. Но в 1931 году она уже передана Заготзерну и используется как склад муки, зерна, впоследствии здесь хранят хлопковые семена. С 1944 года храм и все имеющиеся при нем строения числятся как помещения Херсонского ликеро-водочного завода. Одно время здесь содержали пленных немцев.
По воспоминаниям старожилов, во время войны в церковь попала бомба и произвела значительные разрушения внутри. Поэтому в 1948 году Херсонский городской совет решил, что «церковь по своему архитектурному стилю не является историческим памятником и в период немецкой оккупации не использовалась как церковное заведение, религиозных служб здесь не производилось… По реконструкции города данное здание должно быть снесено». И машина разрушений заработала. К храму был подогнан боевой танк, который сделал все, чтобы его разрушить. Не удалось. Решили взорвать. Раздраженные первой неудачей, заложили под «упрямую» церковь побольше взрывчатки, по всем законам боевого искусства, чтоб сразу, одним махом покончить с тем стойким храмом. От мощного взрыва повылетали стекла из вокруг стоящих домов. Храм вздрогнул, замер и тихо стал оседать, вроде какая-то сила все еще держала, не давала красоте превратиться в груду камней. Уцелевшую колокольню взорвали лишь в 1951 году — с первого раза.