Храм, в котором проходили торжественные собрания (конгрегации) и избрания на должности в Киево-Могилянской академии (КМА). Ныне существующая церковь построена в 1740 г. по типу домовой на втором этаже Старого академического корпуса (ул. Григория Сковороды, 2а). Благовещенье Пресвятой Богородицы и Зачатие св.Анны издавна были двумя собственно академическими праздниками, которые отмечались с особой торжественностью. Местная традиция утверждает, что придел Благовещенья существовал уже в первой деревянной Богоявленской церкви Братского монастыря (в начале XVII в.).
В одном документе 1673 г. оба храма упомянуты как отдельные, и при том запустевшие. Но в то время конгрегационной была не деревянная Благовещенская, а каменная Борисоглебская церковь, построенная Петром Могилой (позже трапезная). Во время сооружения каменного Богоявленского собора, между 1690-95 гг., над трапезной надстроили второй этаж, куда и перенесли церковь Благовещенья. Позже здесь хранилась академическая библиотека.
Каменный академический корпус, заложенный гетманом Мазепой в 1703 г., остался незаконченным, успели соорудить только первый этаж. Поэтому когда в 1731 г. киевским архиепископом стал Рафаил Заборовский, достройка академии встала перед ним как первоочередная задача. Он привлек к этому делу архитектора Иоганна Шеделя, который составил проект и руководил строительством. На протяжении 1732-40 г. здание было почти закончено, но с церковью возникли затруднения. Заборовскому пришлось преодолевать сопротивление антиправославного правительства Анны Иоанновны, не поощрявшего строительство новых церквей. Разрешение было получено только в июне 1740 г., но очевидно, на это время храм был почти завершен без разрешения, поскольку он был освящен самим преосв. Рафаилом уже 1 ноября 1740 г.
Благовещенская церковь представляет собой прямоугольный зал в восточном конце академического корпуса. Снаружи она обозначена только куполом, барабан которого устроен по русскому принципу "восьмерик на четверике". Барочный декор фасадов ничем не отличается от других частей здания, разве что привлекает внимание тройное "итальянское" окно на северном фасаде. Конгрегационная церковь предназначалась для узкого круга образованных людей, а именно преподавателей и студентов академии. Здесь избирали ректоров, префектов и др. Существовали и некоторые совсем особенные традиции. Например, служба Божья иногда отправлялась на греческом или древнееврейском языке. Здание сильно пострадало во время пожара 1811 года. Только в 1824 г. ее отстроил Андрей Меленский. Храм закрыт вместе с Духовной академией в 1918—20 гг. Во время Второй мировой войны снаряд разрушил купол. Реставрационные работы проведены в 1950 и 1970 гг.
При советской власти в Старом академическом корпусе находился филиал Центральной научной библиотеки. После того, как здание передали возрожденной КМА, появилась возможность сделать действующей и Конгрегационную церковь. Ее освятили в январе 1997 г.
