На набережной Большой Невки в Старой Деревне в 1760-е гг. Бестужев-Рюмин построил деревянную церковь Благовещения Пресвятой Богородицы. Тогда мыза и приобрела свое второе название — село Благовещенское. Строительство церкви началось еще в конце 1740-х гг. по проекту архитектора П.А. Трезини — сына первого архитектора города Доменико Трезини. Однако арест и ссылка Бестужева-Рюмина в 1758 г. приостановили работы, строительство было завершено только после его помилования и возвращения в Петербург. Деревянный храм в виде ротонды был возведен к 1762 г., тогда и состоялось его первое освящение. Поскольку сооруженная церковь была холодной, через три года началось сооружение теплого придела. В 1770 г. он был освящен во имя святого князя Александра Невского. Сюда перенесли из домовой церкви графа иконостас, находившийся прежде в первом (во время сооружения) Исаакиевском соборе.
12 июня 1803 г. храм сгорел от удара молнии (иконостас удалось спасти), и вскоре был восстановлен новым владельцем имения С. Яковлевым. Новую церковь с тремя приделами по проекту архитектора В.О. Мочульского - в стиле ампир - строили с 1805 по 1809 г. Общая композиция постройки близка классическим усадебным церквам-ротондам второй половины XVIII в. Завершался храм также ротондой, оформленной тосканской колоннадой из 12 колонн, между которыми размещались колокола. В церкви находился красивый ампирный иконостас, в золоченом напрестольном кресте «хранились мощи нескольких святых и частица Животворящего Креста». В церкви долгое время сохранялся старый колокол с изображением герба и медали, выбитых в честь графа Бестужева-Рюмина. На колоколе виднелась надпись, что его «вылил колокольный мастер Ден. Евдокимов, а украшения и надпись делал крепостной графа Прохор Невзоровский в Санкт-Петербурге в 1765 г.». Однако в 1856 г. этот колокол разбился.
Церковь освятили в 1809 г. во имя Благовещения Пресвятой Богородицы. Кроме главного придела, в ней есть еще придел Александра Невского и святых мучеников Тимофея и Мавры. Недалеко от церкви новый хозяин земли А.Н. Авдулин в 1818 г. поставил придорожную часовню. В праздник Преображения от церкви в соседние Коломяги направлялся крестный ход. После эпидемии холеры в 1848 г. вокруг церкви стали проводиться 28 июля, в день Смоленской Богоматери, ежегодные крестные ходы в поминовение умерших от той болезни. В начале 1850-х гг. в храме проводились реставрационные работы под руководством архитектора А.И. Кракау, а полстолетия спустя, в 1900 г., гражданский инженер В.К. Теплов пристроил колокольню и ризницу, освященные 25 ноября 1901 г. При храме действовало Общество пособия бедным и детский приют. В самой церкви находились семейные усыпальницы Никитиных и Орловых-Денисовых.
К Благовещенской церкви были приписаны два кладбища: приходское, открытое в 1765 г. в полуверсте от нее (в районе современной Дибуновской улицы), и в ограде при церкви — более богатое, содержавшееся на средства зажиточных прихожан. Эти места во время летних прогулок 1833-1835 гг. посещал А.С. Пушкин, живший на даче неподалеку, на Черной речке.
Кладбище было уничтожено в начале 1940-х гг., но следы нескольких безымянных склепов можно было увидеть и в середине 1990-х гг. Храм был закрыт в 1937 г. В 1947 г. в связи с расширением Приморского шоссе была снесена колокольня. В 1992 г. храм возвращен Православной церкви. В 1995 г. при церкви был основан русско-белорусский приход, усилиями которого и началась реставрация храма. В 2003 г. храм был вновь освящен, и в нем проводятся богослужения.
