Находилась в восточной части города (Дмитриевский вал) на высоком холме. Строительство началось в 1703 году. Церковь имела три престола: во имя Сошествия Святого Духа, святого великомученика Димитрия Солунского, Рождества Пресвятой Богородицы (1799 г.). Построена вместо двух деревянных церквей: великомученика Димитрия Солунского и Рождества Пресвятой Богородицы. В 1812 году пострадала меньше других церквей города. Богослужения в ней продолжались в течение всего 1812 года.

В 1930-е годы церковь была закрыта и использовалась как склад для зерна, а затем для больничных нужд. В это же время была разобрана колокольня. Во время Великой Отечественной войны верхняя часть церкви была разрушена. После войны часть церкви разобрали, два придела приспособили под здание роддома. Позднее здесь находилось неврологическое отделение.

В 1990-е годы здание было заброшено. В 1998 году на Дмитриевском валу был организован Свято-Дмитриевский женский монастырь. 4 октября 1998 года митрополит Смоленский и Калининградский Кирилл освятил восстановленный придел в честь Рождества Пресвятой Богородицы.

http://www.dorogobug.ru/index.php/articles/237-dorogobuzh-tserkov