Первая церковь на этом месте была построена царем Мирианом между 339 и 351 гг. (Спустя четыре года после смерти св. Нины, дата которой по разным источникам указывается или в 335, или в 347 г.). Первоначальное здание не сохранилось. В существующей церкви отсутствует эпиграфика, по которой можно было бы датировать постройку. Однако стилистически храм можно отнести к первой половине XI века. Видимо, он был построен вскоре после Свети Цховели, во время царствования Георгия I. По сравнению с первоначальной церковью храм был расширен, кроме того, был сооружен южный портал. Стены собора и барабан купола украшены вырезанными в камне рельефными изображениями и орнаментами. Нынешняя постройка также неоднократно подвергалась частичным разрушениям.Согласно своду «Картлис Цховреба» при землетрясении 1283 г. рухнул купол собора. Восстановление купола было осуществлено на рубеже XIII-XIV веков, при этом пропорции его, возможно, были изменены по сравнению с первоначальным вариантом. В дальнейшем храм поновлялся в XVII веке и позднее.

В архитектурном отношении собор представляет собой крестовокупольный храм. Только два западных столпа стоят отдельно, восточные встроены в алтарную преграду. Таким образом алтарная часть и пастофории придвинуты к подкупольному пространству. В собор ведут два входа – западный и южный, из них парадным входом служил южный. Он выделен портиком, украшенным тонкопрофилированной резьбой. Фасады храма урашены по-разному. Западный и восточный наиболее строги. Убранство восточного фасада составляют только наличник окна в алтаре, крест над алтарной стеной и две глубокие ниши по сторонам. Западный фасад решен еще проще, ибо обзор его был затруднен, так как он выходит на крутой склон. В оформлении боковых фасадов была учтена разница в освещении: формы рельефов северного фасада объемнее, резьба южного фасада тоньше – она хорошо читалась в ярких лучах солнца. Сохранившиеся в куполе и алтаре храма фрагменты росписи относятся к XVI-XVII векам, алтарная преграда – XIII-XIV в. Размеры храма составляют: длина 27,3 м, ширина 17,2 м, высота подкупольного пространства 27,5 м.

В соборе три придела: юго-восточный – свв. Мириана и Наны, северо-восточный – Иоанна Крестителя и северо-западный – Иоанна Златоуста. В юго-западной части храма, согласно традиции, были похоронены царь Мириан и царица Нана. Существующие ныне надгробия сооружены в XIX веке. Под престолом собора почивают под спудом мощи одного из тринадцати сирийских отцов, основателей грузинского монашества, св. Авива (Абибоса), епископа Некресского, принявшего мученическую смерть в VI веке. Первоначально мощи его были положены в монастыре Спаса Нерукотворного образа в Самтависи, однако позднее, при правителе Картли Степанозе (639-663), были по воле католикоса Фавора перенесены в Преображенский собор. К святыням храма относятся часть животворящего столпа, списки чудотворной иконы Иверской Божьей матери 1919 г. и чудотворной иконы св. Нины 1870 г, частица мощей св. Шио Мгвимского, часть камня с могилы св. Нины из Бодбе и др.