Юго-восточное побережье Кольского полуострова в первобытную эпоху населяла терская лопь (по норвежской терминологии — "терфинны"). После прихода русских на Белое море территория терской лопи стала владением Новгорода Великого. В летописи под 1216 годом упомянут "терский данник", то есть сборщик дани с Терской земли.
Соловецкий проповедник Феогност приобщил терских лопарей к христианству и построил в низовьях реки Поноя православную церковь. Сведения о ней содержатся в писцовой книге 1608 года: "Погост Понойский стоит над ручьем Ечюном... 39 веж... А на погосте храм верховных апостол Петра и Павла древян, поставлен по челобитью терских лопарей и для их крещенья и веры православные, а в церкве образы, и книги, и ризы и на колокольнице колокола, и все церковное строение государево данье... На колокольнице два колокола пуда в четыре". Среди пожалований Ивана Грозного отмечены: напрестольное Евангелие "поволочено бархатом червчатым (красным)..., образ Петра и Павла обложен серебром, басмен, венцы сканные, в венцах камышки".
Рядом с церковью поселились священник, диакон и пономарь, присланные Троице-Сергиевым монастырем, и несколько семей русских крестьян. Лопарское поселение называлось погостом, русское — селом. В 1677 году в селе жило 18 взрослых мужчин в 6 дворах; по учету 1712 года — 23 семьи (62 человека мужского пола) в 14 дворах.
Поной с его богатыми сёмужьими ловлями рано привлек внимание хозяйственно крепких монастырей — Троице-Сергиева и Антониево-Сийского, которые приобрели здесь обширные владения.
27 марта 1658 года царь Алексей Михайлович пожаловал Поной и Иокангу "в вотчину... вовеки неподвижно" двум патриаршим монастырям: Крестному (на Кий-острове в устье реки Онеги) и Воскресенскому (на реке Истре в Московском уезде). Делами понойского храма стали ведать монастыри-вотчинники.
После секуляризации 1764 года Петропавловская церковь перешла на полное обеспечение местных прихожан, которые в 1797 году построили новую Петропавловскую церковь — холодную, с теплою трапезою, в виде корабля, длиною (с алтарем, трапезою и притвором) 21,4 м и шириною 7,5 м, высотою 10,7 м. с двумя чешуйчатыми главами.
В 1817 году был поставлен придельный, теплый храм Успения Пресвятой Богородицы.
Колокольня над притвором Петропавловской церкви несла 5 колоколов весом 164, 115, 82 и два по 16 килограммов.
В 1854 году в Понойском приходе состояло: в селе 164 человека (24 двора), в лопарских погостах: Сосновском 85 человек, Лумбовском 108, Иокангском 109, Куроптевском 60 и Каменском 93. Всего: 619 прихожан.
В 1871 году богатый кузоменский крестьянин-торговец Алексей Петрович Заборщиков построил в селе вторую церковь - "во имя Воздвижения Честнаго и Животворящего Креста Господня", теплую, без колокольни. В 1913 году прихожане заменили её новой, одноименной.
Понойские церкви — обычной поморской конструкции, с двухъярусными иконостасами, обшивались тёсом, неоднократно "поправлялись": перекрывались крыши, заново окрашивались, подновлялись иконы.
К Петропавловскому храму были приписаны три церкви, по строенные для лопарей А. П. Заборщиковым: 1. В летней Лумбовке — во имя Рождества Христова, поставлена в 1883 году "в память мученической кончины Императора Александра II", в одной связи с колокольней; обязательные богослужения: во время приезда лопарей из зимнего погоста и после праздника Петрова дня. 2. В Сосновском погосте — Алексия человека Божия, поставлена в 1890 году "в память спасения их Императорских Величеств с Августейшим Семейством от угрожавшей опасности 17 октября 1888 года" (при крушении поезда на железной дороге); богослужение совершалось 3-5 раз в году: в праздник Алексия человека Божия, неделю в Великий пост, в третий день по Рождеству Христову, в Пасху, в Успенский пост. 3. В Иоканге — в честь Алексия митрополита Московского, "довольно красивая по виду", поставлена в 1891 году, богослужение происходило целую неделю после 6 декабря (Николин день) и 12 февраля (день памяти Алексея, митрополита Московского). Все эти церкви крестообразные, небольшие.
Понойскому причту принадлежала чрезвычайно доходная сёмужья тоня Попова Лахта (в 12 верстах от села) и одна пожня (сенонос "на корову").
Священником в Поное с декабря 1882 года служил Николай Иванович Шмаков. За метеорологические наблюдения правительство наградило его 3 декабря 1898 года орденом святой Анны 3-й степени. Накануне революции возглавлял приход его сын, тоже Николай.
В 1915 году в Понойском приходе числилось 152 двора, 610 жителей, в том числе лопарей 341 человек (94 двора).