Один из старейших и наиболее интересных архитектурных памятников Симбирска, уничтоженных в 1930-е гг. Эта церковь - второй по счёту храм монастыря с тем же посвящением: она сменила собой деревянную предшественницу, срубленную в 1697 г. и освящённую 5 января следующего года. Новый каменный храм в формах нарышкинского стиля построен в 1720-1724 гг., колокольня по ряду сведений более поздняя, одна стилистически и конструктивно является неотъемлемой частью здания (возможно, к 1730-м гг. относится весь обширный западный объём). В указанные годы в России продолжал действовать указ Петра I о запрете каменного строительства везде за пределами Санкт-Петербурга, который будет отменён для провинции только в 1729 г. Каменные постройки на Средней и Нижней Волге в этот период появляются очень дозированно и всегда с особой высочайшей санкции, самый известный тому пример - собор Петра и Павла в Казани (1723-1726), сооружённый близким к царю купцом Михляевым. Архитектурно соборный храм в Симбирске был близок к каменным постройкам казанского региона; возможно предположить, что строила его именно казанская артель, тем более что до введения запрета Казань являлась значительным строительным центром, быстро улавливавшим столичную архитектурную моду. Тем не менее, остаётся не вполне ясной связь строителя церкви подъячего Петра Ивановича Муромцева с фигурой Петра.

Храм был закончен постройкой в 1724 г., хронологически первым был освящён правый придел Покрова Пресвятой Богородицы, соответствующий уже устоявшемуся на тот момент названию монастыря. Позднее освятили главный придел Благовещения Пресвятой Богородицы и левый в честь Четырёх Святителей Московских. Во втором ярусе колокольни в 1737 г. освящён придел Всех Святых, в 1846 г. исправленный на средства Е.А. Столыпиной и заново освящённый в честь Александра Невского. Нельзя однозначно сказать, когда церковь приобрела свой окончательный облик, известный по архивным фотографиям. На них она представляет собой трёхчастный в плане объём, на первый взгляд, привычный для украинизирующих храмов начала рубежа 17-18 вв., однако в корне отличающийся от обычной "трёхбанной" композиции: центральный объём более узкий, нежели восточный и западный. Только центральный и восточный объёмы несут узнаваемый нарышкинский декор, подтверждая подозрения, что западный объём является лишь обширным двухэтажным притвором. О более поздней датировке этого объёма свидетельствует классицистический декор, присутствующий также на пониженных объёмах с северной и южной стороны. Все эти пристройки можно отнести к ремонту 1809 г., последнему документально зафиксированному, либо к 1846 г., когда исправлялся придел под колокольней (не исключено, что при этом проводились и другие строительные работы, пролить свет на этот вопрос может изучение архивов). Центральный четверик двухсветный, на него поставлены четыре убывающих восьмерика, в т.ч. два яруса звона (храм типа "иже под колоколы"), завершённые барабаном с главкой. Восточный объём шире, но ниже, имеет простое четырёхскатное покрытие и завершён одной главкой, с востока примыкает полуциркулярная апсида.