С древности с. Слепушкино являлось вотчиной Чудова монастыря, который находился в Московском Кремле. Село стоит на Верейском тракте, близ дороги. В 1629 г. в Слепушкино стояла «без пения деревянная церковь, а в ней образы полиняли и свечей нет». Это самое раннее упоминание о храме Преображения Господня в селе.
В 1654-1660 г.г., по ходатайству архимандрита Чудова монастыря Ферапонта, была построена новая деревянная церковь.
В 1805 г. по плану и храмозданной грамоты архиепископа Дмитровского Августина, на средства прихожан было начато строительство каменного храма Преображения Господня из кирпича с облицовкой цоколя белым камнем. По данным некоторых источников построена в 1808 году. Архитектор неизвестен. В 1812 г, во время Отечественной войны церковь пострадала и по рапорту от благочинного Богоявленской церкви г. Вереи, иерея Алексея Алексеева на имя архиепископа Дмитровского Августина, от 1816 года была восстановлена по плану и храмозданной грамоты 1805 года.
В архивных источниках за 1916 г. обнаружены следующие сведения о храме. В документе сказано, что Преображенская церковь с. Слепушкино была построена в 1808 г. бывшим местным священником Симеоном Дионисиевым вместе с прихожанами экономического ведомства. Каменная церковь с колокольней находилась возле дороги, у ручья. По штату в храме служили с 1888 г.- священник, диакон и псаломщик. У священника был собственный дом, диакон снимал квартиру, псаломщик жил в наёмном помещении. При церкви земли усадебной вместе с церковным погостом было 1 десятина 1560 кв. сажень, сенокосной 37 дес. 120 кв. сажень.
В 1905 году храм капитально ремонтировался: впервые были расписаны стены, устроено духовое отопление, сделан новый иконостас, поставлены новые главы и крест. В 1908 году торжественно отмечено столетие церкви.
Памятник принадлежит к архаизирующему направлению в сельском храмовом зодчестве эпохи классицизма. Тип и конструкции храма традиционны. Основной частью здания служит бесстолпный одноглавый храм в виде двусветного четверика, перекрытый глухим сомкнутым сводом. К нему примыкают пониженный полукруглый алтарь и небольшая трапезная без опор. Осевую композицию завершает трёхъярусная квадратная колокольня.
Сдержанное наружное оформление храма имеет плоскостной характер. В нём использованы оконные ниши и филенки над окнами, лопатки и слабо развитые кирпичные карнизы упрощённого рисунка. В основании колокольни положен ленточный руст.
Различные помещения церкви слабо связаны между собой и воспринимаются изолированными. Трапезная часть перекрыта коробовым сводом, пространство замкнуто и статично. Тем более значимым становится интерьер высокого, хорошо освещённого храма. Здесь интересен необычный в Подмосковье приём кладки свода по металлическому каркасу, который образован вертикальными связями. Эти связи уложены по основным и диагональным осям перекрытия. Окна церкви забраны металлическими решётками.
Во второй половине 30-х г. XX в. храм был закрыт и разорён, утварь реквизирована.
Здание храма является памятником архитектуры регионального значения.
В 1991 г. приход был возвращён верующим, а в 1999 году на приход был назначен священник и началось его восстановление. 18 июля была совершена первая литургия, а в августе того же года возобновились регулярные службы в храме. В 2001 г. закончились работы над кровлей четверика храма и установили главку и крест. К 2013 г. была восстановлена трапезная часть храма с коробовым сводом перекрытия и установлен деревянный иконостас в приделе Рождества Иоанна Крестителя. В 2014 г. начато восстановление белокаменного иконостаса в четверике храма, которое продолжается. В 2016 г. восстановлено белокаменное крыльцо и навес колокольни с западной стороны.
На колокольне имеется звонница из 10 колоколов, самый большой из которых весит 156,25 пуда.
При храме действует просфорня, которая обеспечивает просфорами помимо храма в д. Слепушкино ещё Входоиерусалимский храм в г. Верея, Преображенский храм в д. Крюково и храм Новомучеников в г. Наро-Фоминске.
В настоящее время работы по восстановлению храма, строительству и благоустройству территории продолжаются. Богослужения в храме проходят регулярно в воскресные и праздничные дни. Настоятель храма протоиерей Николай Студеникин.
http://slepushkino.cerkov.ru/istoriya/, источники: Верея и храмы Наро-Фоминского района, сост. прот. Олег Пэнэжко, 2002 г.; ЦХД до 1917 г. Ф.203 Оп.752 Д4175; ЦГАМ, ф.1371, №71, ч.3. Клировая ведомость Преображенской церкви с. Слепушкино, Вер.у., Моск. еп., 1916 г.; Паспорт Министерства культуры, 1982 г.
