В писцовых книгах за 1578 г. впервые упоминается церковь в честь Рождества Пресвятой Богородицы на погосте Раменки. Существующий храм начали строить в 1815 г. по инициативе А. И. Повалишина. В середине и второй половине XIX в. храм основательно перестраивался, в основном усердием купца М. И. Пузакова.
Длительность формирования памятника почти не отразилась на его строгой архитектуре. Крупное монументальное здание, представляющее незаурядный образец зрелого классицизма московской школы, сложено из кирпича с применением белого камня. Композиционным центром служит мощная двусветная ротонда, включенная вместе с двухпридельной трапезной в единый прямоугольный объем. Общую композицию сооружения завершает высокая ампирная колокольня в четыре яруса.
В советское время храм закрывался с перерывами, с 1963 г. там находился склад медикаментов.
С 1993 г. богослужения в храме возобновились.