Свято-Духовской храм построен каменным в 1811 г., освящен только в 1819 г. Престолов три: в зимнем храме – в честь Св. Духа, в летнем приделе в честь Успения и Архангела Михаила. К храму был приписан кладбищенский, построенный в 1834 г. в честь иконы Божией Матери «Одигитрии».
Настоятелем храма был протоиерей Петр Онуфриевич Каметин, 66 лет, окончил Духовную семинарию, в сане протоиерея с 1887 г., имел орден св. Анны II степени. Священник Михаил Павлович Монсайский, 46 лет, окончил Духовную семинарию, диакон – Василий Иванович Плаксин, 33 лет, окончил Духовную семинарию. Псаломщик – Петр Сафронович Ильенков, 51 года, окончил духовное училище. При церкви имелось две школы грамотности. В 1930-х годах все священнослужители Свято-Духовской и Никольской церквей были осуждены и расстреляны. Члены причта были проговорены к расстрелу и ссылкам.
В 1989 г. приходская жизнь в Духовщине возобновилась. Богослужения совершались в молитвенном доме, одновременно восстанавливался и разрушенный храм. 13 августа 1995 г. митрополитом Смоленским и Калининградским было совершено великое освящение храма.