Первое упоминание о деревянной Покровской церкви, как и о самом селе Локотня (тогда Покровское) относится к 1470 году, когда в результате обмена земель со звенигородским князем Андреем Васильевичем приобрел Саввино-Сторожевский монастырь. С тех пор на протяжении почти трех столетий с перерывами село находилось во владении обители. В Смутное время село и церковь были уничтожены. Образовавшаяся пустошь в начале ХVII в. была отдана на оброк княгине Ульяне Ивановне Голицыной "владеть по свой живот". Она поселила крестьян и в 1655 г. вновь выстроила деревянную церковь Казанской иконы Божией Матери с приделами равноапостольной Марии Магдалины и святителя Николая Мирликийского, которая просуществовала до второй половины XIX века и была заменена нынешней каменной.
Новый храм, как и самый изначально существовавший на этом месте, освятили в честь Покрова Пресвятой Богородицы с приделом святителя Николая. В 1908 году в нем служил псаломщиком Священномученик Василий (Озерецковский), расстрелянный в 1937 в Бутово.
В советское время храм был закрыт, использовался для хозяйственных нужд, 1980-х годах и вовсе заброшен. Восстановление церкви началось относительно поздно, поскольку в 1989 году от некогда большого села Локотня оставалось 37 хозяйств и 60 человек постоянного населения. 20 июня 2006 года воздвигнуты два новых купола с крестами. Восстановление церкви продолжается.