Храм Святого Духа Утешителя в городе Жирновске был заложен в 1996 году, а спустя два года в нём протоиерей Андрей Кузнецов совершил первую литургию. Однако церковная жизнь в городе стала формироваться с 1993 года. Верующие собирались в молельном доме, освящённом в честь Покрова Пресвятой Богородицы. До апреля 2012 года храм Святого Духа входил в каноническое подчинение Волгоградской и Камышинской епархии. Благодаря разукрупнению епархий Русской Православной Церкви была сформирована Волгоградская митрополия, храм вошёл в состав Урюпинской и Новоаннинской епархии, которую ныне возглавляет епископ Елисей.
Храм Святого Духа Утешителя содержит два престола: верхний - Святого Духа, нижний - Покрова Пресвятой Богородицы. Таким образом была сохранена преемственность, обеспечившая верующим молиться в стенах новой большой церкви. Молельный дом закрыли к 1999 году — возвращено городской администрации (ныне здание пустует). При храме Святого Духа Утешителя имеется колокольня, трапезная, небольшая библиотека, кабинеты.
История города Жирновска повествует о том, что до революции 1917 года на территории села Жирное располагался деревянная церковь Покрова Пресвятой Богородицы. На предполагаемом месте храма в настоящий момент стоит общежитие Жирновского нефтяного техникума. По преданию, церковь сгорела. В Советском Союзе верующие жирновчане ездили в храмы близлежащих поселений.